História de diversificação da linhagem dos tracajás é desvendada

Peter Moon  |  Agência FAPESP – O que a tartaruga mais antiga do Brasil, que habitou o Nordeste há 125 milhões de anos, tem em comum com a maior tartaruga que existiu, um monstro com casco de 3,5 metros que nadava nas águas doces de um megapantanal há 10 milhões de anos? E o que esses dois répteis há tanto extintos têm a ver com os atuais tracajás amazônicos?

Todos pertencem ao grupo dos pleuródiros, tartarugas encontradas hoje apenas em terras do hemisfério Sul. Os pleuródiros têm a particularidade de dobrar o pescoço para o lado para poder esconder a cabeça no casco. Nisso diferem das tartarugas criptódiras, o outro grupo vivente, que recolhem a cabeça dobrando o pescoço na vertical. É o caso dos jabutis, das tartarugas gigantes das ilhas Galápagos e de todas as tartarugas marinhas.

As tartarugas pleuródiras são encontradas na América do Sul, na África subsaariana, Indonésia, Austrália e na Nova Guiné, além de haver uma espécie isolada no Iêmen, na Península Arábica, e outra na ilha de Madagascar.

Com exceção de parte do arquipélago da Indonésia, todas essas terras faziam parte do antigo supercontinente Gondwana, que existiu entre 250 milhões e 150 milhões de anos atrás, até que irrefreáveis forças tectônicas no interior do planeta começaram a fragmentar o supercontinente, primeiramente separando a África, a Índia e Madagascar do restante das terras austrais, e mais à frente afastando a América do Sul da Antártica há 40 milhões de anos e, por fim, separando esta última da Austrália há 30 milhões de anos.

Muito embora os pleuródiros estejam hoje confinados às terras do antigo Gondwana, seu registro fóssil está presente em todos os continentes. “Esses bichos claramente tiveram uma distribuição mais ampla no passado”, disse o paleontólogo Max Langer, professor do Departamento de Biologia da Universidade de São Paulo em Ribeirão Preto.

Os mais antigos registros de pleuródiros na América do Norte, Europa e norte da África têm entre 105 milhões e 70 milhões de anos. Na América do Norte e no norte da África, eles sobreviveram até pelo menos 35 milhões de anos atrás. Há 10 milhões de anos, ainda viviam no Sudeste Asiático.

A discrepância entre as distribuições passada e presente dos pleuródiros dá margem a interpretações biogeográficas distintas. Teria o grupo surgido na antiga Gondwana e depois povoado outras terras? Ou a dispersão de seus fósseis entre os cinco continentes sinalizaria para outro centro de origem do grupo, ainda desconhecido?

“As filogenias de pleuródiros que existiam até o momento eram parciais. Agora, com essa grande filogenia que publicamos, buscamos entender melhor a evolução da linhagem ao longo das eras Mesozoica e Cenozoica”, disse Langer, que coordena o Projeto Temático “A origem e irradiação dos dinossauros no Gondwana (Neotriássico - Eojurássico)”, financiado pela FAPESP.

Publicado na revista Royal Society Open Science, o trabalho é a mais abrangente filogenia das tartarugas pleuródiras. Busca evidências filogenéticas, biogeográficas e morfológicas capazes de entender como teria sido a história biogeográfica dos pleuródiros, explicando a discrepância entre a sua distribuição no registro fóssil e no mundo em que vivemos.

O trabalho é de autoria de Langer, dos paleontólogos Gabriel Ferreira e Mario Bronzati, também da USP, e da paleontóloga argentina Juliana Sterli. Ferreira é o autor principal do trabalho, realizado dentro do seu doutoramento com orientação de Langer e bolsa da FAPESP. Bronzati fez o doutorado no Museu de História Natural de Munique e Sterli é pesquisadora do Museo Paleontológico Egidio Feruglio, na Patagônia argentina.

As tartarugas mais antigas que se conhece viveram na China há 220 milhões de anos. Curiosamente, possuíam apenas o escudo ventral, ou plastrão. A carapaça dorsal, característica que mais identifica as tartarugas que conhecemos, surgiu mais tarde. Ainda estava em formação.

“Estimativas de tempo de divergência molecular sugerem que a história evolutiva de Pleurodira começou no Jurássico superior, entre 165 milhões e 150 milhões de anos atrás, e o fóssil do mais antigo pleuródiro, de Atolchelys, foi achado em 2009 em uma pedreira de calcário em Alagoas”, disse Ferreira.

Deriva continental

Atolchelys viveu há 125 milhões de anos, quando a África começava a se separar da América do Sul. Pertencia aos extintos botremidídeos, um dos diversos grupos de pleuródiros, dos quais sobrevivem hoje apenas três famílias, os pelomedusídeos africanos (e do Iêmen), os quelídeos sul-americanos e australianos e os podocnemidídeos sul-americanos e de Madagascar. Esta última inclui os tracajás e a tartaruga gigante da Amazônia.

Os pesquisadores explicam que, há 110 milhões de anos, os pleuródiros haviam se diversificado bastante e ampliado sua distribuição geográfica. Nos estuários que existiam onde hoje é a Chapada do Araripe, no Nordeste brasileiro, havia quatro pleuródiros: Brasilemys (uma ancestral dos podocnemidídeos), Cearachelys (botremidídeo como Atolchelys), Euraxemys e Araripemys. Esses últimos pertenciam a famílias extintas ainda no Cretáceo e possuíam parentes em terras africanas: Laganemys, no atual Níger. Mais ou menos pela mesma época, viviam na Patagônia três ancestrais dos quelídeos.

Durante os 20 milhões de anos seguintes, os pleuródiros se espalharam pelo Peru, Bolívia e o Sudeste brasileiro, para o norte da África e Madagascar, para a Europa, América do Norte, Oriente Médio e Índia. Tal expansão ocorreu concomitantemente à separação final da África e América do Sul, que se deu entre 105 milhões e 100 milhões de anos atrás.

Foi a partir da evidência da deriva continental que paleontólogos formularam a hipótese tradicional, vicariante, para explicar a distribuição mais ampla dos pleuródiros no passado. Vicariância é o mecanismo evolutivo por meio do qual a distribuição de uma espécie ancestral é fragmentada em duas ou mais áreas, devido ao surgimento de uma barreira natural, no caso a abertura do Atlântico Sul.

“Tenho um histórico de simpatia por tartarugas. Foi o grupo com o qual comecei minhas pesquisas”, disse Langer, que acabou por se especializar no estudo dos dinossauros.

“Pleurodira é um grupo muito importante. De todos os pleuródiros viventes, 90% são quelídeos ou podocnemidídeos. Por que esses bichos estão na América do Sul, mas não na África? O que está por trás da distribuição geográfica do grupo? Como esta distribuição se originou?”, disse.

As dezenas de espécies de pleuródiros viventes estão restritas a ambientes terrestres e de água doce, não tolerando o contato com água salgada. Se era assim há 100 milhões de anos, argumenta Langer, então de fato a abertura do Atlântico Sul teria criado uma barreira intransponível à dispersão de pleuródiros entre os continentes. A deriva continental teria se encarregado de afastar as populações, forçando a sua adaptação a condições diversas para, com o tempo, surgir novos gêneros e espécies.

Langer conta que a hipótese vicariante fazia sentido enquanto a quantidade de fósseis de pleuródiros era relativamente pequena e sua distribuição muito esparsa. Mas a descoberta de muitos gêneros extintos na última década escancarou lacunas na narrativa biogeográfica que a hipótese tradicional se mostrou incapaz de preencher.

O pesquisador lembra do exemplo dos quelídeos, hoje presentes na América do Sul e na Austrália. Até 40 milhões de anos atrás esses continentes estavam interligados por meio da Antártica, quando o clima global era mais quente e o continente austral não era um deserto estéril coberto de gelo, mas abrigava florestas cheias de vida. Sendo assim, cágados devem necessariamente ter nadado nos rios e lagos da antiga Antártida. Só que seus fósseis ainda não foram encontrados.

Os tracajás (podocnemidídeos) são habitantes das florestas tropicais sul-americanas das bacias amazônica e do Orinoco e das matas úmidas de Madagascar, mas não habitam a floresta equatorial centro-africana. Segundo os pesquisadoes, isso não quer dizer que no passado podocnemidídeos não tenham habitado ambientes de água doce do continente africano. Certamente o fizeram. Porém, até o momento, não foram achados vestígios.

Por fim, há o caso das tartarugas marinhas. Os oceanos atuais são domínio exclusivo de tartarugas criptódiras, como a tartaruga-verde e a de-couro. Não existem pleuródiros marinhos. No passado, não era assim. No Cretáceo superior e durante o Paleógeno, já avançando na era Cenozoica, havia pleuródiros capazes de tolerar a água salgada. Eram membros da extinta família dos botremidídeos, a mesma de Atolchelys e Cearachelys que viviam no litoral do Nordeste há 125 milhões e 110 milhões de anos atrás, respectivamente.

Os pesquisadores ressaltam que, naquela época, o Atlântico Sul ainda não estava totalmente aberto. Estaria mais tarde, entre 80 milhões e 66 milhões de anos atrás, quando botremidídeos ocupavam ambos os lados do Atlântico. Enquanto Inaechelys habitava o litoral pernambucano, do outro lado do ainda jovem (e por isto mesmo estreito) Oceano Atlântico viviam a portuguesa Rosasia, assim como Foxemys e Polysternon, encontradas na Espanha e na França. Outro gênero de botremidídeo marinho, Bothremys, tinha distribuição ainda mais ampla, como indica a localização de seus fósseis em quatro estados norte-americanos, além do Marrocos e da Jordânia.

Pode ser que todos esses pleuródiros não tenham sido grandes nadadores oceânicos, capazes de levar uma vida em alto-mar como ocorre com as migratórias tartaruga-verde e de-couro. Ainda assim, para Inaechelys, Rosasia, Foxemys e Polysternon, o jovem Atlântico Sul pode não ter sido uma barreira formidável a impedir sua dispersão para outros continentes – pelo menos não enquanto a distância que separava a América do Sul da África era relativamente curta, talvez de algumas centenas de quilômetros, uma fração dos atuais 3.300 quilômetros que separam o Nordeste brasileiro da África Ocidental, no trecho mais estreito do Atlântico Sul.

Nova filogenia

“Em contraposição à hipótese tradicional, que sustenta que a distribuição atual de pleuródiros decorre de eventos vicariantes ligados à deriva continental, havia uma segunda hipótese, de que o grupo seria amplamente distribuído e sucessivas extinções acabaram por fazer com que suas linhagens ficassem restritas às áreas em que hoje são encontrados”, disse Ferreira.

“Imaginamos então uma terceira hipótese, segundo a qual um complexo padrão de dispersões a partir de áreas gonduânicas explicaria a ampla distribuição no passado”, disse.

Para testar a aderência de cada uma das hipóteses, decidiu-se construir uma nova filogenia de Pleurodira, contar a história evolutiva do grupo da forma mais ampla possível, de modo a revelar padrões desconhecidos da distribuição biogeográfica pregressa.

A filogenia foi construída a partir da análise matricial de 245 caracteres morfológicos, estudados em 101 espécies. “Trabalhamos em uma matriz de dados morfológicos para Pleurodira incluindo espécies viventes e extintas. Essa matriz foi analisada utilizando parcimônia e com a análise obtivemos uma nova árvore filogenética de Pleurodira”, disse Ferreira.

“Com a árvore filogenética, conduzimos outras análises, de diversificação e de biogeografia, usando os dados temporais e geográficos das espécies na árvore. A análise de diversificação levou em conta tanto a quantidade de espécies conhecidas em um determinado período geológico quanto a quantidade relativa de espécies em dois grupos-irmãos. Comparando esses dados a análise identificou quais grupos são mais diversos em relação a outros grupos da mesma linhagem”, disse o paleontólogo.

Segundo Ferreira, a análise biogeográfica é uma análise probabilística. Ela leva em consideração a distribuição temporal e geográfica das espécies de um grupo e reconstrói as áreas ancestrais dos grupos da árvore.

“Com isso, conseguimos identificar a distribuição geográfica de grupos de interesse, por exemplo, o ancestral dos podocnemidídeos estava na área X, o ancestral de pleuródiros na área Y, e assim dizer que eles partiram de tal área e foram em direção de qual outra área”, disse.

Saga de endemismos e dispersões

A nova filogenia conduz à conclusão de que Araripemys e Euraxemys eram parentes dos pelomedusoides, o grupo ancestral que deu origem às famílias dos botremidídeos, podocnemidídeos e pelomedusídeos.

Com efeito, a melhor árvore filogenética obtida indica que, durante o Cretáceo inferior quando viveram Araripemys e Euraxemys, as duas principais linhagens de pleuródiros já existiam. Eram os panquelídeos (grupo que engloba todos os quelídeos) e os panpelomedusídeos (botremidídeos, podocnemidídeos e pelomedusídeos e as demais famílias extintas).

Segundo os pesquisadores, a nova árvore sugere que Atolchelys, o mais antigo pleuródiro conhecido (e o mais antigo botremidídeo), que viveu no Cretáceo inferior há 125 milhões de anos (no Alagoas), divide um ancestral comum com Araripemys e Euraxemys, que viveram há 110 milhões de anos no atual Ceará.

Apesar do escasso registro fóssil para o Cretáceo inferior (conhece-se meia dúzia de espécies), a nova árvore filogenética sugere que, naquele período, um grande número de linhagens de quelídeos e dos ancestrais dos pelomedusídeos já se encontrava estabelecido.

A grande extinção do fim do Cretáceo que eliminou os dinossauros parece não corresponder a um período crítico de extinção ou diversificação dos pleuródiros. Faz sentido, dado que, entre os vertebrados terrestres, quem menos sofreu com a megaextinção foram as tartarugas.

É evidente a partir do registro fóssil que, pelo menos durante o Cretáceo, os panquelídeos e panpelomedusídeos estavam restritos ao supercontinente Gondwana. Mas, segundo os pesquisadores, as reconstruções das áreas ancestrais a partir da árvore filogenética sustentam uma origem australiana para os panquelídeos, que se dispersaram para a América do Sul ainda no Cretáceo inferior. Ou seja, a presença de quelídeos na Austrália não surpreende, pois lá se encontraria a origem da linhagem dos mesmos.

Ferreira conta que a história biogeográfica dos panpelomedusídeos, em contraste, foi dominada pela ocorrência de áreas de endemismo para cada grupo, com vários eventos de dispersão para outras áreas. A exceção é a família dos pelomedusídeos, que sempre foi endêmica à África continental.

Atualmente, alguns pelomedusídeos são encontrados em Madagascar, na península arábica, no arquipélago de Seychelles e em outras pequenas ilhas, mas a ausência de registros fósseis, além de remanescentes muito escassos e fragmentários na África continental, impossibilita um relato mais detalhado da história biogeográfica dos pelomedusídeos. Diante dos dados atuais, os pesquisadores supõem que os panpelomedusídeos sempre estiveram restritos ao continente africano e só recentemente se dispersaram de forma transoceânica para outras áreas.

Segundo Ferreira, os resultados também mostram que os ancestrais de Araripemys, Euraxemys e dos panpodocnemidídeos originalmente habitavam a África, dispersando-se para a América do Sul durante o Cretáceo inferior. Os ancestrais de podocnemidídeos permaneceram na América do Sul, enquanto os ancestrais de botremidídeos retornaram ao continente africano.

Os botremidídeos se diversificaram bastante na África, mas vários representantes se dispersaram independentemente para outras áreas: pelo menos uma vez para a Europa, Índia, Madagascar e de volta para a América do Sul, e pelo menos três vezes para a América do Norte.

Os resultados destacam a grande capacidade de dispersão dos botremidídeos, graças aos seus hábitos marinhos. Os botremidídeos foram o grupo mais bem distribuído de tartarugas pleuródiras durante o Cretáceo e o Paleoceno, quando então começaram a declinar em diversidade até sua completa extinção em torno de 50 milhões de anos atrás.

Terceira hipótese

A nova árvore filogenética de pleuródiros permitiu aos pesquisadores detectar e diferenciar eventos vicariantes, eventos de dispersão e eventos fundadores ocorridos nos últimos 125 milhões de anos. As hipóteses anteriores não explicavam satisfatoriamente a distribuição dos pleuródiros ao longo do tempo.

“Nossa terceira hipótese, que presume um padrão complexo de dispersões para a América do Norte, Europa e Ásia, a partir de áreas gonduânicas (América do Sul e África), é a melhor explicação dos padrões de distribuição passados e presente”, disse Ferreira.

“Além disso, percebemos que os grupos que possuíam diversidade acima do normal entre os pleuródiros eram justamente aqueles que se diversificaram em ambientes distintos, isto é, os que se tornaram tartarugas marinhas”, disse.

O exemplo mais evidente, mas não o único, são os botremidídeos, o caso da tartaruga pernambucana Inaechelys, da portuguesa Rosasia e das francesas e espanholas Foxemys e Polysternon.

A saga de 125 milhões de anos da linhagem dos pleuródiros, com sua expansão para diversos paleobiomas magníficos há muito desaparecidos, possui passagens memoráveis.

Os estados de São Paulo e Minas Gerais, por exemplo, no fim do Cretáceo eram terra de dinossauros. Abrigavam igualmente uma linhagem curiosa e muito diversificada de crocodilos terrestres, répteis que não se arrastavam pelo solo, mas corriam com desenvoltura graças às suas patas longas como as de lobos. Em meio a todas essas feras, viviam nos pequenos lagos da região podocnemidídeos como os paulistas Roxochelys e Bauruemys e o mineiro Cambaremys.

Bem mais ao norte, onde hoje fica o oeste do Amazonas, o Acre, Peru, Colômbia e Venezuela, existia entre 18 e 10 milhões de anos atrás um megapantanal com 2 milhões de quilômetros quadrados, quatro vezes o atual Pantanal Mato-Grossense.

Era uma terra de gigantes, onde reinava soberano o maior dos jacarés, o purussauro, um monstro de 12 metros e 15 toneladas. Para saciar seu enorme apetite, o purussauro devorava pacaranas (um primo das capivaras) do tamanho de búfalos e predava a maior tartaruga que existiu, um tracajá colossal chamado Stupendemys, um podocnemidídeo dono de um casco com inacreditáveis 3,5 metros de diâmetro.

Sabe-se que o purussauro atacava Stupendemys, pois se achou na Venezuela uma carapaça completa onde faltava um enorme pedaço. O pedaço que faltava tinha o formato exato da boca do purussauro.

Max Langer e Gabriel Ferreira têm toda a razão em se encantar com as tartarugas pleuródiras, cientificamente falando. Trata-se, com efeito, de uma linhagem fascinante.

O artigo Phylogeny, biogeography and diversification patterns of side-necked turtles (Testudines: Pleurodira) (doi: http://dx.doi.org/10.1098/rsos.171773), de Gabriel S. Ferreira, Max Langer, Mario Bronzati e Juliana Sterli, pode ser lido em http://rsos.royalsocietypublishing.org/content/royopensci/5/3/171773.full.pdf